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J.K. Simmons a attrapé le virus de la comédie pendant ses études, lorsqu'il a intégré le Seattle Repertory Theatre. Mais c'est d'abord sur les planches de Broadway que le comédien fait ses premières classes, en tant qu'acteur et chanteur. Et ce n'est qu'en 1993 qu'il bifurque, lorsqu'il apparaît, le temps d'un épisode, dans la série New York District, avant de jouer dans La Révélation.
Deux premières expériences qui reflètent bien le reste de sa filmographie, faite de films et de séries. C'est d'ailleurs sur le petit écran qu'il obtient son premier rôle marquant, celui du néo-nazi Vern Schillinger, personnage clé d'Oz, qu'il incarnera de la première à la sixième saison. Parallèlement à la série carcérale, J.K. Simmons réintègre le casting de New York District (avec un autre rôle), et se fend de quelques apparitions sur grand écran, du Le Club des ex à Celebrity de Woody Allen, en passant par Mesure d'urgence ou Le Chacal.
Mais c'est avec le début des années 2000 qu'arrive la reconnaissance, grâce à Sam Raimi, qui le dirige dans Pour l'amour du jeu et Intuitions, avant de lui offrir le rôle de J. Jonah Jameson, rédacteur en chef tyrannique et hilarant de Peter Parker dans la trilogie Spider-Man, qui lui permet de se faire un nom auprès du grand public. Sans pour autant délaisser la télévision, le comédien se fait alors de plus en plus présent sur grand écran, puisqu'on peut le voir, toujours en tant que second rôle, dans Hidalgo, Bad Times ou Thank You for Smoking de Jason Reitman, qui fera de nouveau appel à lui pour Juno.
En 2008, quatre ans après avoir découvert l'univers de Joel et Ethan Coen avec Ladykillers, J.K. Simmons retrouve les réalisateurs de Fargo à l'occasion de Burn After Reading, aux côtés de George Clooney, Brad Pitt et John Malkovich.